Deel 2: Wat zijn neurale geheugencodes tijdens de slaap?
Mar 10, 2022
Voor meer informatie:ali.ma@wecistganche.com
Contextueel geheugen
Alle herinneringen zijn contextspecifiek, of ze nu ruimtelijk, tijdelijk of emotioneel zijn, wat leidt tot het concept van sequentiecodering of trajectcodering. Omdat het hippocampale netwerk verbonden is met de amygdala, een specifiek hersengebied dat verantwoordelijk is voor emoties engeheugenmodulatie, worden episodische herinneringen vaak geassocieerd met emoties, zoals geluk, angst en angst. Dit kan voorkomen ingeheugenherinneringen en droomervaringen. Met name slaap consolideert of hervormt emotionele herinneringen [97]. Een hypothese is dat emotionele of contextuelegeheugenkan worden versterkt of verzwakt in de hippocampus tijdens REM-slaap-theta-activiteit [98,99]. Recent causaal bewijs toonde aan dat temporeel nauwkeurige verzwakking van het theta-ritme de door angst geconditioneerde contextuelegeheugen[99]. Het is echter nog steeds een grote puzzel om contextuele episodische herinneringen uit te lezen die zijn ingebed met verschillende emoties. De ontwikkeling van nieuwe computationele benaderingen voor het ontcijferen van hippocampus-amygdala-populatiecodes zal een uitgebreide onderzoeksrichting zijn.
Creativiteit en inzicht
Creativiteit omvat het vormen van associatieve elementen tot nieuwe associaties die nuttig zijn voor toekomstig taakgedrag (bijv. plannen, probleemoplossing). Dergelijke nieuwe associatiepatronen komen misschien niet vaak voor en mogen niet worden verward met de "preplay"-evenementen [100]. Inzicht wordt gedefinieerd als een neuraal herstructureringsproces dat leidt tot een plotselinge toename van expliciete kennis die leidt tot kwalitatief veranderd gedrag [101]. Menselijke slaapstudies suggereerden dat REM-slaap creativiteit en inzicht bevordert vanwege de veranderingen in cholinerge en noradrenerge neuromodulatie [102], waardoor neocorticale structuren associatieve hiërarchieën kunnen reorganiseren en de hippocampale informatie opnieuw kunnen interpreteren. Computationeel blijft het onbekend hoe dergelijke nieuwe associaties van spatiotemporele patronen over een groot hippocampus-neocorticaal netwerk kunnen worden gedetecteerd. Toekomstige gelijktijdige opnames van meerdere gerichte hersengebieden zouden ons in staat stellen om hoogdimensionale spatiotemporele piekpatronen te onderzoeken en hun kansen op samenvallende reactiveringen in verschillende hersentoestanden te evalueren.
Manipulatie van geheugen
Tot op heden hebben neurowetenschappers vertrouwd op veel krachtige technische of genetische hulpmiddelen, zoals de virtuele omgeving [103, 104] en optogenetica [53, 105-108], om de hippocampus te manipuleren.geheugentijdens wakkere ervaringen. In virtuele omgevingen vertoonden de hippocampusneuronen van knaagdieren verschillende patronen voor het afvuren van spikes dan in echte omgevingen. Het blijft echter onduidelijk hoe dergelijke schietpatronen tijdens de slaap zouden worden beïnvloed. Valse herinneringen spelen een belangrijke rol in de menselijke geestelijke gezondheid en de juridische praktijk [109]. In een reeks baanbrekende experimenten [105, 106] stimuleerden of onderdrukten onderzoekers herinneringen met optogenetica om engram-dragende neuronen in de hippocampus van de muis te manipuleren. Hun bevindingen suggereerden dat optogenetische reactivering van geheugen-engram-dragende cellen niet alleen voldoende was voor de gedragsherinnering van datgeheugen, maar diende ook als een geconditioneerde stimulus voor de vorming van een associatievegeheugen. Technieken van selectieve versterking van gewenste herinneringen en indirecte onderdrukking van ongewenste herinneringen kunnen potentiële translationele toepassingen vinden bij de behandeling van traumatische herinneringen bij patiënten met posttraumatische stressstoornis (PTSS). Evenzo blijft het onbekend hoe deze manipulaties van invloed zijn opgeheugentijdens het slapen. Van alle experimentele manipulaties is een belangrijk onderzoeksdoel om hun slaapgerelateerde geheugeninhoud te bestuderen en deze te gebruiken om toekomstig gedrag verder te voorspellen.
Neurale interface met gesloten lus
Brain-machine-interfaces bieden niet alleen potentiële therapieën voor dieren en mensen, maar ook nieuwe hulpmiddelen om te studerengeheugenverwerking tijdens de slaap [44,53, 110, 111]. Door verschillende invasieve (bijv. elektrische) of niet-invasieve (bijv. optische, akoestische) closed-loop stimulatietechnieken [39, 112- 115] te combineren, kunnen we de causale functies van neurale circuits of slaap testen voorgeheugenrealtime verwerken. Het koppelen van spontane reactivering van een plaatscel tijdens de slaap aan een versterkende stimulatie van de mediale voorhersenbundel (MFB) veroorzaakte bijvoorbeeld een plaatsvoorkeur tijdens het daaropvolgende ontwaken, wat een ander bewijs oplevert dat plaatscellen dezelfde ruimtelijke informatie coderen tijdens slaap en waakzaamheid [116].

Slotopmerkingen
Samenvattend heeft cumulatief experimenteel bewijs de cruciale rol van slaap aangetoond bij het consolideren van hippocampus-neocorticale herinneringen. Met de vooruitgang in grootschalige opnames van neurale populaties en beeldvormingstechnieken, is het absoluut noodzakelijk om computationeel relevante methoden te ontwikkelen om een onbevooroordeelde beoordeling vangeheugen-gerelateerde SANC. Ondanks de snelle vooruitgang in de afgelopen twee decennia, zijn er nog steeds veel openstaande vragen. Bovendien moeten de bijdragen van vele andere subcorticale circuits aan verschillende slaapgerelateerde herinneringen nog worden onderzocht, zoals het ventrale striatum [117, 118] en de voorste thalamus [119, 120]. Combinaties van experimenteel en computationeel onderzoek zullen een cruciale stap voorwaarts zijn voor het verbeteren van ons begrip van dit opwindende en belangrijke onderzoeksgebied. Toekomstige dissectie van het geheugen tijdens de slaap zal licht werpen op neurale mechanismen van dromen, creativiteit, contextuele of emotionele herinneringen, en zal meer inzicht verschaffen in geheugengerelateerde neurologische en psychiatrische aandoeningen.
Dankbetuigingen
Wij danken B. Bagnasacco, F. Kloosterman en B. Pesaran voor waardevolle opmerkingen. Dit werk wordt ondersteund door een NSF/NIH CRCNS-prijs IIS-1307645 (aan ZC en MAW) van de Amerikaanse National Science Foundation, een NSF/NIH CRCNS-prijs R01-NS100065 (aan ZC) van de NINDS , het Office ofNaval Research MURI-subsidie N00014-10-1-0936 en een NIH-subsidie TR01-GM104948 (aan MAW). Dit materiaal is ook gebaseerd op werk dat wordt ondersteund door het Center for Brains, Minds and Machines (CBMM), gefinancierd door de NSF STC-prijs CCF-1231216.

Woordenlijst
Episodisch geheugen
bestaat uit associaties van verschillende elementen, zoals objecten, ruimte en tijd. De associaties worden gecodeerd door chemische en fysieke veranderingen in neuronen, evenals door modificaties aan synapsen tussen neuronen
Zeepaardje
een hersenstructuur in de mediale temporale kwab (MTL) die belangrijk is voor episodisch geheugen, ruimtelijk leren en associatieve herinnering. Het bestaat uit CA1, CA2, CA3 en dentale gyrus en is verbonden met verschillende hersenstructuren, waaronder de prefrontale cortex (PFC), entorhinale cortex en amygdala
Geheugenconsolidatie
een proces dat informatie uit het kortetermijngeheugen omzet en stabiliseert in langetermijnopslag. De hippocampus-neocorticalegeheugenconsolidatie omvat het overbrengen van episodisch geheugen van de hippocampus naar de neocortex tijdens het off-line (zoals slaap) proces na wakkere ervaringen ingeheugenacquisitie
Bevolkingscodes
worden verwezen naar neuronale ensemble spike-activiteit die informatie vertegenwoordigt en verzendt. Spikes zijn de fundamentele neuronale taal voor informatie en communicatie. Afhankelijk van specifieke neurale circuits worden verschillende statistische aannames gedaan over het rekenprincipe of de informatiedrager, zoals het aantal pieken, de timing van de piek, onafhankelijke of correlatiecodes
UP en DOWN staten
worden gedefinieerd als respectievelijk perioden (~ een paar honderd milliseconden) van gesynchroniseerde populatievuren en wijdverbreide depolarisatie, en perioden van relatieve stilte en hyperpolarisatie. De OMLAAG-statussen wisselen af tussen de UP-statussen tijdens de langzame golfslaap
Lokaal veldpotentieel (LFP)
wordt beschouwd als de totale subdrempelactiviteit van een lokale populatie van neuronen in een ruimtelijk gelokaliseerd gebied nabij de opname-elektrode en kan worden gezien als de invoerinformatie in dat gebied. Spectrale analyse van het breedband LFP-signaal kan significante oscillerende activiteit op specifieke frequentiebanden onthullen
Rapid Eye Movement (REM)-slaap
een slaapfase die wordt gekenmerkt door snelle, willekeurige bewegingen van de ogen en een lage spierspanning. REM-slaap vindt plaats in cycli van ongeveer 90-120 minuten 's nachts en is goed voor 20-30 procent slaaptijd bij volwassen mensen. De meeste menselijke droomactiviteit vindt plaats in de REM-slaap. Bij knaagdieren gaat de REM-slaap gepaard met theta-oscillaties
Langzame golfslaap (SWS)
een slaapfase ook bekend als niet-REM (NREM) slaap of diepe slaap, goed voor ~75 procent van de totale slaaptijd, wordt gekenmerkt door gesynchroniseerde EEG-activiteit van langzame golven met een frequentie onder 1 Hz en een relatief hoge amplitude. Slaapspindels (9-15 Hz) treden op tijdens:
Plaats receptief veld (RF)
een eigenschap van gelokaliseerde ruimtelijke afstemming die prominent aanwezig is in hippocampale piramidale neuronen van knaagdieren en vleermuizen. De RF definieert de schieteigenschap van cellen in de hippocampus met betrekking tot een specifieke ruimtelijke locatie. Op een lineair spoor is de hippocampusplaats RF van knaagdieren vaak richtingsafhankelijk
Vals geheugen
verwijst naar het herinneren van een gebeurtenis of observatie die niet echt heeft plaatsgevonden. Intern gegenereerde stimuli kunnen geassocieerd worden met gelijktijdige externe stimuli, wat kan leiden tot de vorming van valse herinneringen

Referenties
1. Andersen, P., et al. Het Hippocampusboek. Oxford Universiteit krant; 2006.
2. Stickgold R. Slaapafhankelijkgeheugenconsolidatie. Natuur. 2005; 437:1272-1278. [PubMed: 16251952]
3. Marshall L, Born J. Bijdrage van slaap aan hippocampus-afhankelijkgeheugenconsolidatie. Trends Cog Sci. 2007; 11:442-450.
4. Buzsaki G. Geheugenconsolidatie tijdens de slaap: een neurofysiologisch perspectief. J Slaap res. 1998; 7:17-23. [PubMed: 9682189]
5. Breton J, Robertson EM. Geheugenverwerking: de cruciale rol van neuronale herhaling tijdens de slaap. Curr Biol. 2013; 23:R836–R838. [PubMed: 24070442]
6. Rasch B, Born J. Over de rol van slaap ingeheugen. Fysiol Rev. 2013; 93:681-766. [PubMed: 23589831]
7. Diekelmann S, geboren J. Thegeheugenfunctie van de slaap. Nat Rev Neurosci. 2010; 11:114–126. [PubMed: 20046194]
8. Pavlides C, Winson J. Invloeden van hippocampus plaatsen celvuren in de wakkere toestand op de activiteit van deze cellen tijdens daaropvolgende slaapepisodes. J Neurosci. 1989; 9:2907-2918. [PubMed: 2769370]
9. Wilson MA, McNaughton BL. Reactivering van herinneringen aan het hippocampus-ensemble tijdens de slaap. Wetenschap. 1994; 265:676-679. [PubMed: 8036517]
10. Skaggs WE, McNaughton BL. Herhaling van neuronale schietsequenties in de hippocampus van de rat tijdens de slaap na ruimtelijke ervaring. Wetenschap. 1996; 271: 1870-1873. [PubMed: 8596957]
11. Kudrimoti HS, et al. Reactivering van hippocampale celassemblages: effecten van gedragstoestand, ervaring en EEG-dynamiek. J Neurosci. 1999; 19:4090-4101. [PubMed: 10234037]
12. Nadasdy Z, et al. Replay en tijdcompressie van terugkerende pieksequenties in de hippocampus. J Neurosci. 1999; 19:9497-9507. [PubMed: 10531452]
13. Dang-Vu TT, et al. Spontane neurale activiteit tijdens menselijke langzame golfslaap. Proc Natl Acad Sci USA. 2008; 105:15160-15165. [PubMed: 18815373]
14. Rudoy JD, et al. Versterking van individuele herinneringen door ze tijdens de slaap te reactiveren. Wetenschap. 2009; 1079
15. Fuentemilla L, et al. Hippocampus-afhankelijke versterking van gerichte herinneringen via reactivering tijdens de slaap bij mensen. Curr Biol. 2013; 23:1769-1775. [PubMed: 24012316]
16. Staresina BP, et al. Hiërarchische nesting van langzame trillingen, spindels en rimpelingen in de menselijke hippocampus tijdens de slaap. Nat Neurosci. 2015; 18:1679-1686. [PubMed: 26389842]
17. Buzsaki G, Mizuseki K. Het log-dynamische brein: hoe scheve distributies de netwerkactiviteiten beïnvloeden. Nat Rev Neurosci. 2014; 26:88-95.
18. Colgin LL. Ritmes van het hippocampale netwerk. Nat Rev Neurosci. 2016; 17:239-249. [PubMed: 26961163]
19. Steriade M, et al. Natuurlijke waak- en slaaptoestanden: een blik van binnenuit neocorticale neuronen. J Neurofysiol. 2001; 85: 1969-1985. [PubMed: 11353014]
20. Battaglia FP, et al. Hippocampale scherpe golfuitbarstingen vallen samen met neocorticale "up-state" overgangen. Leer Mem. 2004; 22:697–704.
21. Haggerty DC, Ji D. Initiatie van slaapafhankelijke corticale-hippocampale correlaties bij waakzaamheid-slaapovergang. J Neurofysiol. 2014; 112:1763-1774. [PubMed: 25008411]
22. O'Keefe J, Dostrovsky J. De hippocampus als ruimtelijke kaart: voorlopig bewijs van eenheidsactiviteit in de vrij bewegende rat. Hersenonderzoek. 1971; 34: 171-175. [PubMed: 5124915]
23. Eichenbaum H, et al. De hippocampus-, geheugen- en plaatscellen: is het ruimtelijk?geheugenof een geheugenruimte? neuron. 1999; 23:209-226. [PubMed: 10399928]
24. Allen TA, et al. Niet-ruimtelijke sequentiecodering in CA1-neuron. J Neurosci. 2016; 36:1547-1563. [PubMed: 26843637]
25. Shan KQ, et al. Ruimtelijke afstemming en hersentoestand verklaren de CA1-activiteit van de dorsale hippocampus in een niet-ruimtelijke leertaak. eLeven. 2016; 5:e14321. [PubMed: 27487561]
26. Lee AK, Wilson MA. Geheugen van opeenvolgende ervaringen in de hippocampus tijdens langzame golfslaap. neuron. 2002; 36:1183-1194. [PubMed: 12495631]
27. Roumis DK, Frank LM. Hippocampale scherpe golfrimpelingen in waak- en slaaptoestanden. Curr Opin Neurobiol. 2015; 35:6–12. [PubMed: 26011627]
28. Foster DJ, Wilson MA. Omgekeerde herhaling van gedragssequenties op hun plaats cellen tijdens de wakkere toestand. Natuur. 2006; 440:680-683. [PubMed: 16474382]
29. Diba K, Buzsaki G. Voorwaartse en achterwaartse hippocampale plaats-celsequentie tijdens rimpelingen. Nat Neurosci. 2007; 10:1241-1242. [PubMed: 17828259]
30. Vyazovskiy VV, et al. Lokale slaap bij wakkere ratten. Natuur. 2011; 472:443-447. [PubMed: 21525926]
31. Louie K, Wilson MA. Tijdelijk gestructureerde herhaling van wakkere hippocampale ensemble-activiteit tijdens slaap met snelle oogbewegingen. neuron. 2001; 29:145-156. [PubMed: 11182087]
32. Lee AK, Wilson MA. Een combinatorische methode voor het analyseren van sequentiële schietpatronen met een willekeurig aantal neuronen op basis van relatieve tijdsvolgorde. J Neurofysiol. 2004; 92:2555-2573. [PubMed: 15212425]
33. Siapas AG, Wilson MA. Gecoördineerde interacties tussen hippocampale rimpelingen en corticale spindels tijdens slow-wave-slaap. neuron. 1998; 21:1123-1128. [PubMed: 9856467]
34. Sirota A, et al. Communicatie tussen neocortex en hippocampus tijdens de slaap bij knaagdieren. Proc Nat Acad Sci USA. 2003; 100:2065-2069. [PubMed: 12576550]
35. Wang SH, Morris RG. Hippocampus-neocorticale interacties ingeheugenoprichting, consolidatie en reconsolidatie. Ann Rev Psychol. 2010; 61:49-79. [PubMed: 19575620]
36. Ji D, Wilson MA. gecoördineerdgeheugenreplay in de visuele cortex en hippocampus tijdens de slaap. Nat Neurosci. 2007; 10: 100-107. [PubMed: 17173043]
37. Bendor D, Wilson MA. Biasing van de inhoud van de hippocampale herhaling tijdens de slaap. Nat Neurosci. 2012; 15:1439-1444. [PubMed: 22941111]
38. Rothschild G, et al. Een corticaal-hippocampus-corticale lus van informatieverwerking tijdensgeheugenconsolidatie. Nat Neurosci. 2017; 20:251-259. [PubMed: 27941790]
39. Maingret N, et al. Hippocampo-corticale koppeling bemiddeltgeheugenconsolidatie tijdens de slaap. Nat Neurosci. 2016; 19:959-964. [PubMed: 27182818]
40. Ribeiro S, et al. Langdurige nieuwheid-geïnduceerde neuronale galm tijdens slow-wave-slaap in meerdere voorhersenengebieden. PLoS Biol. 2004; 2:126-137.
41. Qin YL, et al.Geheugenopwerking in corticocorticale en hippocampocorticale neuronale ensembles. Phil Trans R Sco Londen Ser B. 1997; 352:1525-1533.
42. Euston DR, et al. Vooruitspoelen van recentegeheugensequenties in de prefrontale cortex tijdens de slaap. Wetenschap. 2007; 318: 1147-1150. [PubMed: 18006749]
43. Peyrache A, et al. Herhaling van regelleren-gerelateerde neurale patronen in de prefrontale cortex tijdens de slaap. Nat Neurosci. 2009; 12:919-926. [PubMed: 19483687]
44. Gulati T, et al. Reactivering van opkomende taakgerelateerde ensembles tijdens slow-wave-slaap na neuroprothetisch leren. Nat Neurosci. 2014; 17:1107-1113. [PubMed: 24997761]
45. Ramanthan DS, et al. Slaapafhankelijke reactivering van ensembles in de motorische cortex bevordert de consolidatie van vaardigheden. PLoS Biol. 2015; 13:e1002263. [PubMed: 26382320]
46. O'Neill J, et al. Oppervlakkige lagen van de mediale entorhinale cortex herhalen onafhankelijk van de hippocampus. Wetenschap. 2017; 355:184-188. [PubMed: 28082591]
47. Dave AS, Margoliash D. Herhaling van nummers tijdens de slaap en rekenregels voor sensomotorisch vocaal leren. Wetenschap. 2000; 290:812-816. [PubMed: 11052946]
48. Hoffman KL, McNaughton BL. Gecoördineerde reactivering van gedistribueerde geheugensporen in neocortex van primaten. Wetenschap. 2002; 297:2070-2073. [PubMed: 12242447]
49. Olafsdottir HF, et al. Gecoördineerd raster en plaats celreplay tijdens rust. Nat Neursci. 2016; 19:792-794.
50. Davidson TJ, et al. Hippocampale herhaling van uitgebreide ervaring. neuron. 2009; 63:497-507. [PubMed: 19709631]
51. Giradeau G, et al. Selectieve onderdrukking van hippocampale rimpelingen schaadt ruimtelijkgeheugen. Nat Neurosci. 2009; 12: 1222-1223. [PubMed: 19749750]
52. Ego-Stengel V, Wilson MA. Verstoring van rimpel-geassocieerde hippocampale activiteit tijdens rust schaadt ruimtelijk leren bij de rat. Zeepaardje. 2010; 20:1-10. [PubMed: 19816984]
53. va den Ven GM, et al. Hippocampale offline reactivering consolideert recent gevormde celassemblagepatronen tijdens scherpe golfrimpelingen. neuron. 2016; 92:968-974. [PubMed: 27840002]
54. Corkin S. Wat is er nieuw bij de amnesiepatiënt HM? Nat Rev Neurosci. 2002; 3:153-160. [PubMed: 11836523]
55. Nir Y, et al. Regionale langzame golven en spindels in menselijke slaap. neuron. 2011; 70:153-169. [PubMed: 21482364]
56. Horikawa T, et al. Neurale decodering van visuele beelden tijdens de slaap. Wetenschap. 2013; 340:639-642. [PubMed: 23558170]
57. Andrillon T, et al. Single-neuron activiteit en oogbewegingen tijdens de menselijke REM-slaap en waakvisie. Nat Commu. 2015; 6:7884.
58. Peyrache A, et al. Hoofdcomponentenanalyse van ensemble-opnames onthult celassemblages met een hoge temporele resolutie. J Computer Neurosci. 2010; 29:309–325. [PubMed: 19529888]
59. Lopes-dos-Santos V, et al. Het detecteren van celassemblages in grote neuronale populaties. J Neurosci Meth. 2013; 220:149-166.
60. Dabaghian Y, et al. Herconcipiëren van de hippocampuskaart als een topologische sjabloon. eLeven. 2014; 3:e03476. [PubMed: 25141375]
61. Giusti C, et al. Kliektopologie onthult intrinsieke geometrische structuur in neurale correlaties. Proc Nat Acad Sci USA. 2015; 112:13455-13460. [PubMed: 26487684]
62. Curto C. Wat kan topologie ons vertellen over de neurale code? Bull Amer Math Soc. 2017; 54:63-78.
63. Quiroga RQ, Panzeri S. Informatie extraheren uit neuronale populaties: informatietheorie en decoderingsbenaderingen. Nat Rev Neurosci. 2009; 10:173-185. [PubMed: 19229240]
64. Brown EN, et al. Een statistisch paradigma voor neurale spike-treindecodering toegepast op positievoorspelling van ensemble-vuurpatronen van hippocampusplaatscellen van ratten. J Neurosci. 1998; 18:7411-7425. [PubMed: 9736661]
65. Zhang K, et al. Interpretatie van neuronale populatieactiviteit door reconstructie: verenigd raamwerk met toepassing op cellen van de hippocampusplaats. J Neurofysiol. 1998; 79:1017-1044. [PubMed: 9463459]
66. Chen Z, et al. Het blootleggen van ruimtelijke topologie vertegenwoordigd door hippocampale populatiecodes. J Computer Neurosci. 2012; 33:1–29. [PubMed: 22089473]
67. Chen Z, et al. Neurale weergave van ruimtelijke topologie in de hippocampus van knaagdieren. Neurale berekening. 2014; 26:1-39. [PubMed: 24102128]
68. Linderman SW, et al. Een Bayesiaanse niet-parametrische benadering voor het blootleggen van populatiecodes van rattenhippocampussen tijdens ruimtelijke navigatie. J Neurosci-methoden. 2016; 263:36–47. [PubMed: 26854398]
69. Chen Z, et al. Het blootleggen van voorstellingen van slaap-geassocieerde hippocampale ensemble spike-activiteit. Wetenschappelijke Rep. 2016; 6:32193. [PubMed: 27573200]
70. Velluti RA. Interacties tussen slaap en sensorische fysiologie. J Slaap res. 1997; 6:61-77. [PubMed: 9377536]
71. Wood ER, et al. Het wereldwijde record van geheugen in neuronale activiteit van de hippocampus. Natuur. 1999; 397:613-616. [PubMed: 10050854]
72. Hampson RE, et al. Verdeling van ruimtelijke en niet-ruimtelijke informatie in de dorsale hippocampus. Natuur. 1999; 402:610-614. [PubMed: 10604466]
73. Cohen SJ, et al. De hippocampus van knaagdieren is essentieel voor niet-ruimtelijke objectengeheugen. Curr Biol. 2013; 23:1685-1690. [PubMed: 23954431]
74. Takahashi S. Hiërarchische organisatie van de context in de episodische code van de hippocampus. eLeven. 2013; 2:e00321. [PubMed: 23390588]
75. Grosmark AD, Buzsáki G. Diversiteit in neurale schietdynamiek ondersteunt zowel rigide als aangeleerde hippocampale sequenties. Wetenschap. 2016; 351: 1440-1443. [PubMed: 27013730]
76. Vyazovskiy VV, et al. Corticale vuren en slaaphomeostase. neuron. 2009; 63:865–878. [PubMed: 19778514]
77. Watson BO, et al. Netwerkhomeostase en toestandsdynamiek van neocorticale slaap. neuron. 2016; 90:839–852. [PubMed: 27133462]
78. Stevenson IH, Kording KP. Hoe vooruitgang in neurale opname de gegevensanalyse beïnvloedt. Nat Neurosci. 2011; 14:139-142. [PubMed: 21270781]
79. Berenyi A, et al. Grootschalige, high-density (tot 512 kanalen) opname van lokale circuits in zich gedragende dieren. J Neurofysiol. 2014; 111: 1132-1149. [PubMed: 24353300]
80. Micho F, et al. Integratie van op silicium gebaseerde neurale sondes en micro-drive-arrays voor de chronische opname van grote populaties neuronen bij zich gedragende dieren. J Neural Eng. 2016; 13:046018. [PubMed: 27351591]
81. Rios G, et al. Nano-gefabriceerde neurale sondes voor dichte 3-D-opnames van hersenactiviteit. NANO Let. 2016; 16:6857-6862. [PubMed: 27766885]
82. ZivY, et al. Langetermijndynamiek van CA1 hippocampale plaatscodes. Nat Neurosci. 2013; 16:264-266. [PubMed: 23396101]
83. Rubin A, et al. Hippocampus ensemble dynamiek tijdstempel gebeurtenissen op lange termijngeheugen. eLeven. 2015; 4:e12247. [PubMed: 26682652]
84. Villette V, et al. Intern terugkerende hippocampale sequenties als een populatiesjabloon van spatiotemporele informatie. neuron. 2015; 88:357-366. [PubMed: 26494280]
85. Malvache A, et al. Wakker hippocampus-reactiveringsproject op orthogonale neuronale assemblages. Wetenschap. 2016; 353: 1280-1283. [PubMed: 27634534]
86. Niethard N, et al. Slaapfase-specifieke regulatie van corticale excitatie en remming. Curr Biol. 2016; 26:2739-2749. [PubMed: 27693142]
87. Logothetis NK, et al. Hippocampus-corticale interactie tijdens perioden van subcorticale stilte. Natuur. 2012; 491:547-553. [PubMed: 23172213]
88. Yin M, et al. Draadloze neurosensorische voor full-spectrum elektrofysiologische opnames tijdens vrij gedrag. neuron. 2014; 84: 1170-1182. [PubMed: 25482026]
89. Siegel JM. De REM-slaap-geheugenconsolidatie hypothese. Wetenschap. 2001; 294:1058-1064. [PubMed: 11691984]
90. Vertes RP.Geheugenconsolidatie in de slaap: droom of realiteit. neuron. 2004; 44:135-148. [PubMed: 15450166]
91. Grosmark AD, et al. REM-slaap reorganiseert de prikkelbaarheid van de hippocampus. neuron. 2012; 75:001-1007. [PubMed: 22998869]
92. Poe GR, et al. Ervaringsafhankelijke fase-omkering van het vuren van hippocampale neuronen tijdens de REM-slaap. Hersenonderzoek. 2000; 855:176-180. [PubMed: 10650147]
93. Crick F, Mitchison G. De functie van droomslaap. Natuur. 1983; 304: 111-114. [PubMed: 6866101]
94. Jego S, et al. Optogenetische identificatie van een slaapmodulerend circuit voor snelle oogbewegingen in de hypothalamus. Nat Neurosci. 2013; 16:1637-1643. [PubMed: 24056699]
95. Van Dort CJ, et al. Optogenetische activering van cholinerge neuronen in de PPT of LDT induceert REM-slaap. Proc Natl Acad Sci USA. 2015; 112:584-589. [PubMed: 25548191]
96. Weber F, Dan Y. Circuit-gebaseerde ondervraging van slaapcontrole. Natuur. 2016; 538:51-59. [PubMed: 27708309]
97. Payne JD, Kensinger EA. De rol van slaap bij de consolidatie van emotionele episodische herinneringen. Curr Richtingen Psych Sci. 2010; 19: 290-295.
98. Hutchison IC, Rathore S. De rol van REM-slaap-theta-activiteit in emotioneel geheugen. Voor Psychol. 2015; 6:1439. [PubMed: 26483709]
99. Boyce R, et al. Causaal bewijs voor de rol van REM-slaap-theta-ritme in contextueelgeheugenconsolidatie. Wetenschap. 2016; 352:812-816. [PubMed: 27174984]
100. Dragoi G, Tonegawa S. Preplay van toekomstige plaatscelsequenties door hippocampale cellulaire assemblages. Natuur. 2011; 469:391-401.
101. Wagner U, et al. Slaap inspireert tot inzicht. Natuur. 2004; 427:352-355. [PubMed: 14737168]
102. Cai DJ, et al. REM, niet incubatie, verbetert de creativiteit door het associatieve netwerk te primen. Proc Nat Acad Sci USA. 2009; 106: 10130-10134. [PubMed: 19506253]
103. Ravassar P, et al. Multisensorische controle van hippocampale spatiotemporele selectiviteit. Wetenschap. 2013; 340:1342-1346. [PubMed: 23641063]
104. Chen G, et al. Hoe visie en beweging samengaan in de hippocampale plaatscode. Proc Natl Acad Sci USA. 2013; 110:378-383. [PubMed: 23256159]
105. Liu X, et al. Optogenetische stimulatie van een hippocampus engram activeert het terugroepen van angstgeheugen. Natuur. 2012; 484:381-385. [PubMed: 22441246]
106. Ramirez S, et al. Een valse herinnering creëren in de hippocampus. Wetenschap. 2013; 341:387-391. [PubMed: 23888038]
107. Redondo RL, et al. Bidirectionele omschakeling van de valentie geassocieerd met een hippocampale contextuelegeheugenengram. Natuur. 2014; 513:426-430. [PubMed: 25162525]
108. Tonegawa S, et al. Geheugen-engramcellen zijn volwassen geworden. neuron. 2015; 87:918–931. [PubMed: 26335640]
109. Loftus E. Verkeerde informatie in de menselijke geest planten: een 30- jaar onderzoek naar de maakbaarheid van het geheugen. Leren en geheugen. 2005; 12:361-366. [PubMed: 16027179]
110. Marshall L, et al. Het stimuleren van langzame oscillaties tijdens de slaap versterkt het geheugen. Natuur. 2006; 444:610-613. [PubMed: 17086200]
111. Harris KD. Sleep replay ontmoet brein-machine interface. Nat Neurosci. 2014; 17:1019-1021. [PubMed: 25065437]
112. Ngo HVV, et al. Auditieve closed-loop stimulatie van de langzame oscillatie van de slaap verbetertgeheugen. neuron. 2013; 78:545-553. [PubMed: 23583623]
113. Jadhav SP, et al. Wakkere hippocampale scherpe golfrimpelingen ondersteunen het ruimtelijk geheugen. Wetenschap. 2013; 336: 1454-1458.
114. Siegle JH, Wilson MA. Verbetering van coderings- en ophaalfuncties door theta-fasespecifieke manipulatie van de hippocampus. eLeven. 2014; 3:e03061. [PubMed: 25073927]
115. Talakoub O, et al. Gesloten lusonderbreking van hippocampale rimpelingen door fornix-stimulatie bij de niet-menselijke primaat. Hersenstimulatie. 2013; 9:911-918.
116. de Lvilleon G, et al. Expliciete geheugencreatie tijdens de slaap toont een oorzakelijke rol aan van plaatscellen in navigatie. Nat Neurosci. 2015; 18:493-495. [PubMed: 25751533]
117. Pennartz CM, et al. Het ventrale striatum inn off-line verwerking: ensemble-reactivering tijdens de slaap en modulatie door hippocampale rimpelingen. J Neurosci. 2004; 24:6446-6456. [PubMed: 15269254]
118. Lansink CS, et al. Preferentiële reactivering van motiverende relevante informatie in het ventrale striatum. J Neurosci. 2008; 28:6372-6382. [PubMed: 18562607]
119. Wolff M, et al. Voorbij ruimtelijkgeheugen: de voorste thalamus engeheugenvoor de temporele volgorde van een reeks geursignalen. J Neurosci. 2006; 26:2907-2913. [PubMed: 16540567]
120. Magnin M, et al. De deactivering van de thalamus bij het begin van de slaap gaat vooraf aan die van de hersenschors bij de mens. Proc Nat Acad Sci USA. 2009; 107:3829-3833.







